Eintausend

Nature Communications Band 14, Artikelnummer: 1059 (2023) Diesen Artikel zitieren

7093 Zugriffe

81 Altmetrisch

Details zu den Metriken

Menschliche Aktivitäten beeinflussen die Evolutionsverläufe vieler Arten weltweit. Der weltweite Handel mit landwirtschaftlichen Gütern trägt zur Verbreitung von Krankheitserregern bei, verändert deren genetische Ausstattung und bietet Möglichkeiten für eine Steigerung der Virulenz. Um die zukünftigen Auswirkungen von Pflanzenpathogenen vorherzusagen, ist es von entscheidender Bedeutung, zu verstehen, wie Krankheitserreger Kontrollstrategien überwinden und mit neuen Klimabedingungen zurechtkommen. Hier gehen wir dieses Problem an, indem wir ein globales Tausend-Genom-Panel von Zymoseptoria tritici zusammenstellen, einem wichtigen Pilzpathogen von Weizen, der in allen Produktionsgebieten weltweit auftritt. Wir identifizieren die globalen Invasionsrouten und den laufenden genetischen Austausch des Krankheitserregers zwischen Weizenanbaugebieten. Wir stellen fest, dass die globale Expansion mit einer erhöhten Aktivität transponierbarer Elemente und einer Schwächung der genomischen Abwehr einherging. Schließlich stellen wir erhebliche Unterschiede bei der Anpassung an neue Klimazonen fest, die während der globalen Ausbreitung auftreten. Unsere Arbeit zeigt, wie große Populationsgenompanels tiefe Einblicke in die Evolutionsbahn eines wichtigen Pflanzenpathogens ermöglichen.

Durch Handel und Reisen hat der Mensch bei vielen Arten natürliche Barrieren für den Genfluss abgebaut. Umgestaltete Artenverteilungen trugen zur Verbreitung invasiver Pflanzen und Krankheitserreger bei1. Ein wesentlicher Faktor für die Ausbreitung von Krankheitserregern ist die Verteilung geeigneter Wirtsarten. Krankheitserreger und ihre Wirte haben oft eine gemeinsame Evolutionsgeschichte, entweder durch Koevolution oder durch gemeinsame Einschränkungen ihrer gemeinsamen Umgebung2,3. Diskrepanzen in der Evolutionsgeschichte von Wirten und ihren Krankheitserregern können durch Wirtssprünge, signifikante Unterschiede im Genfluss oder lokale Anpassung verursacht werden. Landwirtschaftliche Krankheitserreger sind oft während der Domestizierung ihrer Wirtsspezies4 entstanden und haben erhebliche Gefahren für die Lebensmittelproduktion verursacht. Der zunehmende weltweite Handel mit Agrarprodukten hat in den letzten Jahrzehnten zu schweren Krankheitsausbrüchen geführt5. Pflanzenpathogene sind weltweit homogenen Wirtsbedingungen ausgesetzt, die durch den Anbau genetisch ähnlicher Pflanzensorten und die Anwendung ähnlicher Pestizidverbindungen zur Bekämpfung von Krankheiten entstehen6,7. Darüber hinaus verändert der Klimawandel die geografische Verteilung der Krankheitserregerarten, wobei seit den 1960er Jahren eine Ausweitung des Verbreitungsgebiets polwärts vermutet wird8. Verbreitungserweiterungen können durch Gründereffekte und die Verschiebung von Hindernissen für den Genfluss zu erheblichen Veränderungen in der genetischen Ausstattung von Krankheitserregerarten führen9. Um die zukünftigen Auswirkungen von Pflanzenpathogenen in einer sich verändernden Welt vorherzusagen, ist es von entscheidender Bedeutung, zu verstehen, wie neu auftretende Krankheitserreger Kontrollstrategien überwinden und mit der Klimaanpassung zurechtkommen.

Auf allen Kontinenten werden regelmäßig Ausbrüche von Pilzkrankheiten an Nutzpflanzen gemeldet5. Zusätzlich zu episodischen Schäden sind die meisten Krankheitserreger in Kulturpflanzen endemisch und verringern kontinuierlich die Erträge. Der Ascomycet Zymoseptoria tritici ist ein Hauptpathogen von Brot- und Hartweizen und verursacht die Krankheit Septoria tritici, die inzwischen in den meisten Weizenanbaugebieten auftritt und erhebliche Schäden verursacht10. Das Ursprungszentrum von Z. tritici liegt im Nahen Osten, wo Schwesterarten Wildgräser infizieren11. Die Entstehung von Z. tritici ging mit der Domestizierung von Weizen ein11 ein. Der Zeitpunkt und die gemeinsame geografische Herkunft des Krankheitserregers und des domestizierten Weizens lassen stark auf eine Koevolution zwischen den beiden Arten schließen. Der Erreger weist eine große Variationsbreite auf, die von einzelnen infizierten Blättern bis hin zu großen landwirtschaftlichen Gebieten reicht12,13. Infolgedessen reagierte der Erreger in allen wichtigen Weizenanbaugebieten schnell, überwand die Wirtsresistenz und erlangte in weniger als einem Jahrzehnt eine Toleranz gegenüber Fungiziden10. Populationsgenomanalysen zeigten, dass eine schnelle Anpassung des Erregers durch parallele Evolution über geografische Regionen hinweg erleichtert wurde14,15. Es fehlt jedoch ein umfassendes Bild der Ausbreitung und Anpassung von Krankheitserregern im globalen Verbreitungsgebiet.

Hier haben wir über tausend Genome des pilzlichen Pflanzenpathogens Z. tritici zusammengestellt, um weltweite Invasionsrouten von seinem Ursprung im Nahen Osten aus zu verfolgen und den laufenden genetischen Austausch zwischen den wichtigsten Weizenanbauregionen zu identifizieren. Wir zeigen, dass die globale Expansion mit einer erhöhten Aktivität transponierbarer Elemente und einer geschwächten genomischen Abwehr einherging. Schließlich identifizieren wir bestehende genetische Variationen zur Anpassung an neue Klimazonen, die während der globalen Ausbreitung auftreten.

Wir haben den evolutionären Verlauf des Erregers im Zusammenhang mit der Geschichte des weltweiten Weizenanbaus untersucht (Abb. 1a). Zu diesem Zweck haben wir eine weltweite Sammlung von Z. tritici-Isolaten aus natürlich infizierten Feldern zusammengestellt (Abb. 1b). Wir haben Isolate ausgewählt, die die meisten Weizenanbaugebiete abdecken, sowohl im Ursprungszentrum der Kulturpflanze (d. h. der Fruchtbare Halbmond im Nahen Osten) als auch in Gebieten, in denen Weizen in den letzten Jahrtausenden eingeführt wurde (d. h. Europa und Nordafrika). oder in den letzten Jahrhunderten (d. h. Amerika und Ozeanien; Abb. 1c). Wir haben Varianten in einem Satz von 1109 hochwertigen Short-Read-Resequenzierungsdatensätzen (Supplementary Data 1, 2) aufgerufen, die 42 Länder und ein breites Spektrum an Klimazonen abdecken. Mithilfe eines gemeinsamen Genotypisierungsansatzes haben wir Rohvariantenaufrufe erstellt, die dem von Telomer zu Telomer zusammengesetzten Referenzgenom IPO323 zugeordnet sind. Um die Genauigkeit der Genotypisierung zu beurteilen, verwendeten wir acht Isolate mit wiederholten Sequenzierungsdaten, um Diskrepanzen zu analysieren. Wir haben die Qualitätsschwellenwerte speziell auf die Art der in unserem Datensatz beobachteten Genotypisierungsfehler angepasst (Abb. S1). Die verbesserte Filterung ergab 8.406.818 Short-Varianten mit hoher Konfidenz (Short Indels und SNPs). Der endgültige Variantensatz umfasste 5.578.488 biallelische SNPs, was 14,1 % des Genoms entspricht.

a Schematische Darstellung der Einführung von Weizen über Kontinente hinweg. b Septoria tritici-Fleckensymptome, verursacht durch Z. tritici auf Weizenblättern. Bilder aufgenommen von BA McDonald, ETH Zürich. c Karte des Probenahmeschemas für die globale Sammlung von 1109 Isolaten für die Sequenzierung des gesamten Genoms.

Wir haben getestet, ob globale Diversitätsmuster von Krankheitserregerpopulationen wahrscheinlich eine Folge der Geschichte des Weizenanbaus sind. Wir führten zunächst ein unbeaufsichtigtes Clustering von Genotypen durch und identifizierten elf gut unterstützte Cluster (Abb. 2a, Abb. S2,3). Über 90 % der Genotypen wurden eindeutig einem einzelnen Cluster zugeordnet (Abb. 2a, Zusatzdaten 3). Unter den Genotypen, die aus dem Ursprungszentrum des Erregers stammen, wurden zwei Cluster identifiziert, die Sammlungen aus dem Iran und den Regionen des Nahen Ostens unterscheiden. Genotypen aus Afrika und Europa spalteten sich in zwei unterschiedliche genetische Cluster ohne erkennbare Sekundärstruktur innerhalb der Cluster auf. Dieses Fehlen einer feinskaligen Struktur ist angesichts der umfangreichen geografischen Auswahl europäischer Genotypen bemerkenswert und lässt auf einen umfangreichen Genfluss innerhalb des Kontinents schließen. Genotypen aus Ozeanien, gruppiert in drei verschiedene Cluster, gekennzeichnet durch Sammlungen aus Tasmanien, dem australischen Festland und Neuseeland. Genotypen aus Nordamerika bildeten zwei Cluster entlang einer Nord-Süd-Trennung. Schließlich bildeten südamerikanische Genotypen zwei Cluster, die entlang der Anden aufgeteilt waren (Chile versus Argentinien und Uruguay). Aufgrund der geringen Abdeckung wichtiger weizenproduzierender Länder wie Russland und der Ukraine besteht eine gewisse Unsicherheit bei der Beurteilung der regionalen Bevölkerungsstruktur. Der Septoria-tritici-Fleck wird in China nur sporadisch gemeldet. In ergänzenden Analysen stellten wir fest, dass ein phylogenetisches Netzwerk, das die hohe Häufigkeit der Rekombination erklärt, konsistent die globale Bevölkerungsstruktur widerspiegelt (Abb. S4). Eine Hauptkomponentenanalyse aller Genotypen bestätigte die verschachtelte genetische Struktur mit Differenzierung auf Kontinentebene, Unterteilungen innerhalb einiger Kontinente und das Vorhandensein gemischter Genotypen (Abb. 2b, Abb. S5).

eine Karte der genetischen Clusterbildung basierend auf einem ausgedünnten genomweiten SNP-Datensatz unter Verwendung von sNMF. Jede Farbe stellt einen anderen genetischen Cluster dar, und die Größe der Scheiben stellt die durchschnittliche Zuordnung zum Cluster über die Isolate von jedem Standort dar. Fraktionen, die weniger als 10 % aller Genotypen eines Standorts darstellen, wurden zur besseren Übersichtlichkeit grau eingefärbt. Das große Kreisdiagramm außerhalb der Karte stellt den Anteil der Isolate dar, die eindeutig (≥75 %) einem einzelnen genetischen Cluster (rein; in Blaugrün) zugeordnet sind, und der Isolate, die als Hybriden (gemischt) zwischen Clustern identifiziert wurden (in Gelb). Die Namen der Cluster umfassen eine Abkürzung der Kontinente und einen genaueren geografischen Standort (MEA: Naher Osten und Afrika; NA: Nordamerika; SA: Südamerika; OC: Ozeanien). b Hauptkomponentenanalyse, die die erste und zweite Komponente (PCs) basierend auf einer Teilmenge von Varianten zeigt. Farben und Formen zeigen die mit der sNMF-Methode identifizierten Genomcluster (mit Hybriden in Grau). Die Randverteilungen stellen die Verteilung für jeden PC dar. Die PCs 1 bis 8 sind in Abb. S4 dargestellt. c Populationsbaum basierend auf Treemix, bewurzelt mit zwei Genomen der Schwesterarten Z. passerinii und Z. ardabiliae. Die Farben sind die gleichen wie in den vorherigen Panels und es wurden nur Proben verwendet, die vollständig einem Cluster zugeordnet waren. d Diversität geschätzt unter Verwendung von Pi pro genetischem Cluster. Die Boxplots sind nach dem Panelbaum geordnet. C. Die unteren und oberen Scharniere entsprechen dem ersten und dritten Quartil, die Whiskers bis zum größten Wert liegen innerhalb des 1,5-fachen Interquartilbereichs und die mittlere horizontale Linie definiert den Median. e Verknüpfungsungleichgewicht (r2) zwischen Varianten pro genetischem Cluster. Die Farben sind bei den Panels identisch.

Wir analysierten den Verlauf von Populationsaufteilungen und -beimischungen anhand von Allelfrequenzinformationen (Abb. 2c). Die Analysen stützten weitgehend eine genetische Struktur, die durch die Einführung von Weizen über Kontinente hinweg geprägt wurde. Die historischen Beziehungen zwischen den Clustern zeigen eine frühe Divergenz der Cluster im Nahen Osten und Nordafrika, die mit der frühen Einführung der Landwirtschaft in diesen Regionen einhergeht. Populationen in Europa und Amerika teilen einen ähnlichen Zeitpunkt der Divergenz, was mit umfangreichen Beiträgen europäischer Genotypen zur westlichen Hemisphäre übereinstimmt. Ozeanische Gruppen haben sich als ein einziger Zweig von den Genotypen abgespalten, die am engsten mit bestehenden europäischen Populationen verwandt sind. Passend zur Einführung von Weizen vom europäischen Kontinent nach Ozeanien haben die australischen und neuseeländischen Krankheitserregerpopulationen einen gemeinsamen Ursprung, der in der europäischen genetischen Vielfalt verwurzelt ist. Populationen aus Australien zeigen im Vergleich zur europäischen Diversität auch einen auffälligen Verlust an Diversität und ein höheres Verknüpfungsungleichgewicht, was mit einem signifikanten Gründereffekt vereinbar ist (Abb. 2d, e). In ähnlicher Weise weisen Populationen in Süd- und Nordamerika im Vergleich zu bestehenden europäischen Populationen eine verringerte genetische Vielfalt auf, wie zuvor auf der Grundlage der Sanger-Sequenzierung vorgeschlagen wurde16. Die höchste Diversität wurde in Populationen aus Afrika und dem Nahen Osten gefunden, die dem Ursprungszentrum am nächsten liegen. Insgesamt lässt die globale genetische Struktur des Erregers mehrere Gründerereignisse erkennen, die mit der Einführung von Weizen auf neue Kontinente verbunden sind.

Der anhaltende Genfluss zwischen Regionen sollte zu gemischten Genotypen führen. Wir fanden heraus, dass fast 10 % aller analysierten Genotypen Beiträge von mindestens zwei Clustern zeigten. Der bedeutendste aktuelle Genfluss wurde zwischen Clustern im Nahen Osten/Nordafrika und europäischen Clustern in Nordafrika (d. h. Algerien und Tunesien) sowie Süd- und Osteuropa (d. h. Frankreich, Italien, Ungarn, der Ukraine, Portugal und Spanien) festgestellt ; Ergänzende Daten 3). Wir fanden eine besonders hohe Häufigkeit neuer Einwanderungen in einer Hartweizenpopulation im Süden Frankreichs. Die Population bestand ausschließlich aus Hybriden oder atypischen Genotypen, was entweder auf eine kürzliche Einwanderung aus Nordafrika oder eine Wirtsspezialisierung auf Hartweizensorten schließen lässt. Darüber hinaus fanden wir Hybridgenotypen mit europäischer Abstammung sowohl in Nordamerika als auch in Ozeanien. Die relativ ausgeglichenen Abstammungsverhältnisse bei diesen Hybriden lassen auf einen sehr jungen Genfluss schließen, der nur wenige Generationen zurückreicht. Wir untersuchten den vergangenen Genfluss zwischen Clustern weiter, indem wir Treemix erlaubten, Migrationsereignisse abzuleiten und so ein Populationsnetzwerk zu erstellen (Abb. S6a – d). Drei unterschiedliche aktuelle Migrationsereignisse erklärten die Daten am besten mit spezifischen Migrationsrouten vom Nahen Osten/Afrika-Cluster nach Nordamerika, von einem australischen Cluster nach Südamerika und zwischen zwei ozeanischen Clustern (Abb. S6d). Die Migrationsereignisse hatten jedoch keinen Einfluss auf die Gesamtform des abgeleiteten Populationsbaums (Abb. 2c, Abb. S6b – d). Um die Auswirkungen des Genflusses über große Entfernungen besser zu verstehen, untersuchten wir die Beziehung zwischen der Verwandtschaft zwischen Genotypen (dh Identität nach Bundesstaat) und der geografischen Entfernung. Auf Kontinentebene beobachteten wir einen negativen Zusammenhang zwischen der Identität nach Bundesstaat und der geografischen Entfernung (Abb. S7). Die breite Verteilung der Identitätswerte nach Bundesstaat zeigt, dass eng verwandte Isolate zwar tendenziell in geringerer geografischer Entfernung gefunden werden, entfernt verwandte Isolate jedoch sowohl in großer als auch geringer geografischer Entfernung gefunden werden können. Langstreckenmigrationsereignisse werden höchstwahrscheinlich durch internationalen Handel verursacht, ähnlich wie bei anderen Pflanzenpathogenen17,18,19. Zusammengenommen zeigen unsere Ergebnisse, dass die Ausbreitung über große Entfernungen eine wichtige Rolle bei der Auswirkung auf die genetische Zusammensetzung von Populationen von einzelnen Feldern bis hin zur genetischen Vielfalt auf kontinentaler Ebene spielt.

Transponierbare Elemente (TEs) sind Treiber der Genomentwicklung. Bei Z. tritici führte die TE-Aktivität zu vorteilhaften Mutationen für Fungizidresistenz und Virulenz auf dem Weizenwirt20,21. Die schnelle Anpassung des Erregers in jüngster Zeit hat von der Aktivität der TEs profitiert, was Auswirkungen auf die Genomgröße hat22. Eine unkontrollierte Transposition von TEs kann schädlich sein, und es hat sich eine Reihe von Abwehrmechanismen entwickelt, um ihrer Aktivität sowohl auf genomischer als auch epigenetischer Ebene entgegenzuwirken, einschließlich gezielter Mutationen und Stummschaltung23. Um die Wirksamkeit der genomischen Abwehr gegen aktive TEs zu analysieren, haben wir alle Genome auf Hinweise auf TE-Insertionen untersucht. Wir haben Short-Read-Sequenzierungsdaten auf dem Referenzgenom und einer artspezifischen TE-Sequenzbibliothek kartiert. Wir klassifizierten Hinweise auf TEs in jedem der analysierten Isolate als Referenz-TEs (d. h. auch im Referenzgenom vorhanden) und Nicht-Referenz-TEs (d. h. nicht vorhanden). Erkannte TEs unter den Isolaten wurden in Loci (Breite 100 bp) gruppiert, um Unsicherheiten hinsichtlich der genauen Kartierung des Einfügepunkts zu berücksichtigen. Wir fanden heraus, dass das Frequenzspektrum von TE-Insertionen stark zu niedrigen Frequenzen tendiert, wobei 77 % der TE-Insertionen in einzelnen Isolaten gefunden wurden (~0,1 % Häufigkeit) und 96 % der Insertionen in zehn oder weniger Isolaten gefunden wurden (<1 %; Abb . S8a) im Einklang mit einer starken Reinigungsselektion. Das Genom von Z. tritici enthält sowohl Kern- als auch akzessorische Chromosomen (dh Chromosomen, die nicht von allen Isolaten der Art gemeinsam genutzt werden; Abb. 3a)24. Akzessorische Chromosomen weisen höhere TE-Dichten auf (15–33 % gegenüber 5,5–19 %24; Abb. 3b), was einen geringeren Selektionsdruck auf akzessorische Chromosomen widerspiegelt25. Darüber hinaus unterscheiden sich akzessorische chromosomale Regionen anhand von Sequenz, Transkription und epigenetischen Merkmalssätzen weitgehend von Kernregionen (Abb. 3c). Der primäre Differenzierer (dh die erste Hauptkomponente) trennte euchromatische und heterochromatische (H3K9me2) Chromosomensegmente. Diese Unterschiede in den epigenetischen Markierungen entsprachen der Variation der TE-Dichte, den Folgen genomischer Abwehrmaßnahmen (dh wiederholt induzierte Punktmutationen) und dem GC-Gehalt. Die Anzahl der TE-Insertionen korrelierte nicht mit dem GC-Gehalt, korrelierte jedoch positiv mit dem Vorhandensein von fakultativem Heterochromatin (H3K27me3) und negativ mit Euchromatin-Markierungen. H3K27me3 ist auch ein Kennzeichen akzessorischer Chromosomensegmente, was mit früheren Erkenntnissen übereinstimmt26,27,28. Der kurze Insertions-/Deletionspolymorphismus (Indel) korrelierte positiv mit den heterochromatischen akzessorischen Regionen, was mit der reinigenden Selektion übereinstimmt, die vor allem in gendichten Regionen gegen Indels wirkt.

a Vorhandensein jedes Chromosoms in den 1109 Isolaten, bewertet nach Abdeckungstiefe. Gelbe Farben in den Feldern a–c stellen die bekannten akzessorischen Chromosomen dar, während die Kernchromosomen blaugrün dargestellt sind. b Mittlere Anzahl transponierbarer Elementinsertionspolymorphismen (TIPs) pro 10-kb-Fenster für jedes Chromosom. Die gepunktete Linie stellt den genomweiten Mittelwert dar. c Hauptkomponentenanalyse unter Verwendung genomischer, epigenomischer und transkriptomischer Informationen pro 10-kb-Fenster sowie der Anzahl der Varianten (kurze Varianten und TIPs). d Punktdiagramm, das die Anzahl der TIPs und die genomweite Abdeckungstiefe für jedes sequenzierte Isolat zeigt. Die anhand der genomweiten Kurzvarianten identifizierten genetischen Cluster unterscheiden sich in Farbe und Form. Die Namen der Cluster umfassen eine Abkürzung der Kontinente und einen genaueren geografischen Standort (MEA: Naher Osten und Afrika; NA: Nordamerika; SA: Südamerika; OC: Ozeanien). e Violindiagramme der Anzahl der TIPs pro DNA-Transposon (Klasse II) TE-Familie und pro Cluster. Die TIP-Zahlen wurden mit dem Median der drei im Ursprungszentrum gefundenen Cluster normalisiert. Es sind nur TE-Familien mit einer mittleren Anzahl von Insertionen über acht vertreten. f Violindiagramme der Anzahl der TIPs pro Retrotransposon (Klasse I) TE-Familie und pro Isolat mit identischer Normalisierung wie in Panel e. g Anzahl der TIPs pro Isolat für zwei TEs, die einen Anstieg aus dem Ursprungszentrum heraus zeigen.

Das Erregergenom weist Unterschiede im TE-Gehalt zwischen Populationen verschiedener Kontinente auf, was darauf hindeutet, dass der TE-Gehalt durch die Besiedlungsgeschichte der Art beeinflusst wurde22,29. Daher haben wir getestet, ob sich kürzlich etablierte Populationen von Populationen im Herkunftszentrum unterscheiden. Wir fanden heraus, dass TE-Insertionspolymorphismen (TIPs) am häufigsten spezifisch für einen genetischen Cluster sind, wobei nur 31 % der Insertionen von zwei oder mehr Populationen geteilt werden (Abb. S8b). Wir verwendeten TIPs als genetischen Marker und stellten fest, dass die Populationsdifferenzierung mit der anhand kurzer Varianten bewerteten Differenzierung übereinstimmte (Abb. S8c). Daher war die Populationsgeschichte des Erregers ein wichtiger Faktor für den TE-Gehalt. Wir haben auch festgestellt, dass der TE-Gehalt pro Person in den meisten Gebieten außerhalb des Ursprungszentrums zugenommen hat. Die TE-Erkennung unter Verwendung kurz gelesener Sequenzierungsdaten wird durch die Sequenzierungstiefe eingeschränkt. Daher haben wir die Tiefe in unseren vergleichenden Analysen des TE-Inhalts berücksichtigt (Abb. 3d). Der TE-Gehalt des Genoms des Nahen Ostens und Afrikas war niedriger als in allen anderen Regionen und reichte von 164–394 (Median = 302) bzw. 184–429 TIPs (Median = 300), wobei nur Proben mit einer Abdeckung unter 35 berücksichtigt wurden. Im Gegensatz dazu Die ozeanischen, nordamerikanischen und südamerikanischen Genome enthielten die höchsten TE-Zahlen (258–513, Median = 373; 283–513, Median = 462; 237–476, Median = 375 TIPs) und die europäischen Genome zeigten mittlere TE Zählungen (209–669, Median = 334 TIPs, einschließlich nur Proben mit einer Abdeckung unter 35).

Der Anstieg des TE-Gehalts war weit über die Superfamilien verteilt und umfasste sowohl DNA-Transposons als auch Retrotransposons (Abb. S9, 10). Einige Superfamilien zeigten besonders starke Anzeichen einer Expansion außerhalb des Nahen Ostens und Afrikas, darunter Copia-Retrotransposons (RLC) und andere LTR-Retrotransposons (RLX) (Abb. 3e, f). Die RLC-Expansion wird hauptsächlich durch das Deimos-Element vorangetrieben, mit einem Anstieg von durchschnittlich 11,3 Kopien in Genomen aus dem Nahen Osten und Afrika auf durchschnittlich 50,8 Kopien pro Genom außerhalb des Ursprungszentrums (Abb. 3g und S9, 10). Die Erweiterung der RLX-Superfamilie wird durch das Styx-Element vorangetrieben, das im Allgemeinen außerhalb des Ursprungszentrums stärker vorhanden ist (Abb. 3g und S9,10). Es wurde gezeigt, dass die Styx-Aktivität die asexuelle Fortpflanzung auf dem Wirt beeinflusst30. Wir beobachteten auch bevölkerungsspezifische Erweiterungen wie das Juno-Element LINE (RIX), das hauptsächlich in nordamerikanischen und australischen Populationen vorkommt, das Fatima-Element Helitron (DHH), das hauptsächlich in der australischen Population expandiert, und das DTX-Miniatur-Inverted-Repeat-TE-Einhorn (MITE). am weitesten verbreitet in nordamerikanischen und neuseeländischen Populationen (Abb. S9,10). Der breite Anstieg des TE-Gehalts außerhalb des Ursprungszentrums deutet auf eine Lockerung der genomischen Abwehrkräfte im Laufe der Evolutionsgeschichte des Krankheitserregers auf Weizen hin.

Viele Ascomyceten verfügen über einen genomischen Abwehrmechanismus gegen TEs, der schnell gezielte Mutationen in neu duplizierte Sequenzen einführen kann, die als wiederholte induzierte Punktmutation (RIP) bezeichnet werden31,32. Die RIP-Maschinerie ist in den Genomen von Z. tritici aktiv, wobei ein hohes Maß an RIP-ähnlichen Mutationen in den Genomen des Ursprungszentrums und wildgrasinfizierender Schwesterarten identifiziert wurde29,33. Wir haben das globale Panel auf Hinweise auf RIP-ähnliche Mutationen analysiert, indem wir den RIP-Composite-Index gemeldet haben. Der mittlere Index liegt in TE-Sequenzen über alle genetischen Cluster hinweg über 1. Wir fanden jedoch heraus, dass die RIP-Stärke zwischen den genetischen Clustern erheblich variiert, wobei die stärksten Signaturen in Genomen aus Isolaten aus dem Nahen Osten und Afrika zu finden sind (Abb. 4a). Die Cluster im Nahen Osten und in Afrika enthalten tendenziell Genome mit sowohl niedrigem TE-Gehalt als auch starken RIP-Signaturen (Abb. 4b, S8a, b). In neueren kolonisierten Regionen zeigten die Genome eine negative Korrelation zwischen der Stärke der RIP-Signaturen und der Menge an TEs pro Genom (p-Wert <2,2e−16; Steigung von 6,7 × 10−4 in allen Populationen außerhalb des Nahen Ostens und des Nahen Ostens). Steigung von 4,6 × 10−4 nur in der europäischen Bevölkerung; Abb. 4b & S11a, b). Der Zusammenhang zwischen TE-Gehalt und Stärke der RIP-Signatur steht im Einklang mit der Tatsache, dass genomische Abwehrkräfte weniger in der Lage sind, neue TE-Insertionen nach der Migration aus dem Ursprungszentrum zu verhindern.

ein zusammengesetzter RIP-Index in den TEs für jedes Isolat (kleiner transparenter Punkt) und als Durchschnitt pro genetischem Cluster (großer undurchsichtiger Punkt). Die Namen der Cluster umfassen eine Abkürzung der Kontinente und einen genaueren geografischen Standort (MEA: Naher Osten und Afrika; NA: Nordamerika; SA: Südamerika; OC: Ozeanien). Die graue vertikale Linie stellt den Gesamtdurchschnitt dar. b Punktdiagramm, das die Anzahl der TIPs pro Genom im Vergleich zum Median des RIP-Komposits bei der Lesekartierung auf TE-Konsensussequenzen darstellt. Die Farben/Formen sind die gleichen wie in Panel d. c Verteilung des RIP-Composite-Index pro TE-Kopie in 20 hochwertigen Genomassemblierungen für die Art. Die gepunktete Linie beim Wert 0 bedeutet, dass kein RIP-Signal erkannt wurde. d Median des zusammengesetzten RIP-Index der Lesevorgänge, die auf einen bestimmten TE-Konsens ausgerichtet sind, als Funktion der TE-Konsenslänge.

Wie die genomische Abwehr gegen TEs in Pilzen moduliert wird, ist weitgehend unbekannt. Die RIP-Maschinerie wird während der sexuellen Rekombination in Neurospora aktiviert34, was darauf hindeutet, dass eine verminderte sexuelle Fortpflanzung die Wirksamkeit von RIP verringern könnte. Bei Z. tritici kann die sexuelle Fortpflanzung während der Weizenanbausaison erfolgen, der Großteil der Fortpflanzung findet jedoch vermutlich am Ende der Saison statt35. Die sexuelle Fortpflanzungsrate ist in allen Populationen hoch, da wir festgestellt haben, dass das Verhältnis der Paarungstypen durchweg nahe bei 50:50 lag (Abb. S11c). Alternativ könnte die RIP-Maschinerie in einigen Populationen ihre Funktion verloren haben. In diesem Fall sollten TEs bimodale RIP-Signaturen aufweisen, wobei alte TEs Signaturen historischer RIP-Aktivität und aktuelle Einfügungen ohne oder mit schwachen RIP-Signaturen tragen. Tatsächlich zeigt ein hoher Prozentsatz der TEs nur schwache Hinweise auf RIP (zusammengesetzter Index <0,5) in genetischen Clustern außerhalb des Nahen Ostens und Afrikas (Mittelwert = 20,1 %, Bereich von 11,3–34,6 %; Abb. S11d). Im Gegensatz dazu wiesen alle Genome im Ursprungszentrum weniger als 10 % TEs auf, die schwache Hinweise auf RIP zeigten (Mittelwert = 7,48 %, Min = 5,18 %). Wir haben die bimodalen RIP-Signaturen durch die Analyse einzelner TEs in 20 zusammengesetzten Genomen auf Chromosomenebene bestätigt (Abb. 4c). Alle Genome hatten einen gemeinsamen Haupt-RIP-Composite-Index-Peak von ~2. Ein sekundärer Peak, der auf TEs ohne RIP hinweist, wurde in Genomen aus Amerika, Ozeanien und Europa gefunden. Trotz der höheren TE-Aktivität fanden wir keine Hinweise darauf, dass der Verlust der RIP-Funktionalität auch zu häufigen Genduplikationsereignissen führte. Die Stärke der RIP-Signaturen hängt mit der Größe der TEs zusammen, da kleine Elemente kaum bis gar keine RIP-Signaturen aufweisen (Abb. 4d), was damit vereinbar ist, dass die RIP-Maschinerie bei kleinen Wiederholungen inaktiv ist23. In Neurospora crassa vermitteln zwei Wege RIP, wobei einer von RID und einer von Dim234 abhängt. In Z. tritici war die Dim2-Methyltransferase funktionell mit dem Auftreten von RIP-ähnlichen Mutationen in Wiederholungen, einschließlich während der Mitose, verbunden33,36. Darüber hinaus korreliert das Vorhandensein einer funktionellen dim2-Kopie stark mit einem geringeren GC-Gehalt von TEs und damit einer Desaminierung von Cytosinen33,36. Das dim2-Gen wurde in einigen Genomen mehrfach dupliziert, was zu Funktionsverlustmutationen führte, die durch den RIP-Mechanismus selbst ausgelöst wurden33,37. Wir fanden heraus, dass die Ahnenkopie von dim2 eine höhere Identität mit der funktionellen Kopie von dim2 in den Genomen der nahöstlichen Isolate aufwies als andere Populationen (Abb. S11e). Die europäischen Populationen wiesen sowohl die größte Bandbreite in der Anzahl der entdeckten Paralogs als auch die höchsten Kopienzahlen insgesamt auf (Abb. S11f). Dies steht im Einklang mit einem schädlichen außer Kontrolle geratenen Genduplikationsprozess, der eine molekulare Komponente der RIP-Maschinerie beeinflusst, was den Verlust der RIP-Wirksamkeit innerhalb der Art erklärt.

Weltweit verbreitete Krankheitserreger unterliegen einer erheblichen Umweltheterogenität, die zukünftige Verbreitungserweiterungen und Anpassungen möglicherweise einschränkt oder erleichtert. Der weltweite Einsatz von Pestiziden zur Bekämpfung landwirtschaftlicher Krankheitserreger hat parallel zur Entstehung von Resistenzen mit erheblichen wirtschaftlichen Folgen geführt6. Um die globale Entstehung der Fungizidresistenz bei Z. tritici nachzuvollziehen, analysierten wir Mutationen in Resistenzgenen anhand von Isolaten, die über drei Jahrzehnte (1986 bis 2016) gesammelt wurden. Dieser Zeitraum umfasst die Einführung mehrerer wichtiger Fungizide auf landwirtschaftlichen Feldern. Resistenzen gegen die allgegenwärtig eingesetzten Azol-Fungizide werden häufig durch Mutationen im CYP51-Gen38 verursacht. Neuere nordamerikanische Populationen haben die Y137F-Mutation erhalten, nicht jedoch die I381V- oder V136A-Mutationen, deren Häufigkeit in Europa im gleichen Zeitraum zunimmt (Abb. 5a). Europäische Populationen wiesen die unterschiedlichsten Azolresistenzmutationen auf, was mit der frühen und intensiven Anwendung dieser Fungizidklasse übereinstimmt. Die I381V- und V136A-Mutationen traten seit Anfang der 2000er Jahre mit hoher Häufigkeit auf, während die S524T-Mutation nur in geringer Häufigkeit und mit verzögertem Beginn beobachtet wurde. Später kam es in Ozeanien und Nordamerika zu Resistenzen, was mit der späteren Anwendung von Azolen an diesen Standorten übereinstimmt. In der Bevölkerung des Nahen Ostens oder Afrikas wurden keine Resistenzmutationen festgestellt, was mit dem Fehlen von Azolbehandlungen in diesen Regionen übereinstimmt. Wir fanden ähnliche geografische Muster für die E198AK-Mutation im Beta-Tubulin-Gen, die mit Benzimidazol-Resistenz assoziiert ist, sowie für die G143A-Mutation im mitochondrialen Gen Cytb, von dem bekannt ist, dass es eine Resistenz gegen Chinon-Außeninhibitoren und Fungizide verursacht (Abb. 5b). Wie aufgrund ihrer neueren Einführung zu erwarten war, wurden Mutationen im Zusammenhang mit der Resistenz gegen Succinat-Dehydrogenase-Inhibitoren (SDHI) nur in den zuletzt beprobten Populationen in Europa beobachtet (Abb. S12). Insgesamt zeigen die globalen Analysen der Fungizidresistenzsignaturen, wie die europäischen Bevölkerungen durchweg die ersten bekannten Mutationen für neu eingeführte Fungizide entwickelten.

a Häufigkeit von Mutationen, die der Resistenz gegen Azol-Fungizide zugrunde liegen, über Zeit und Region hinweg. b Karte, die die Allelhäufigkeit bekannter Beta-Tubulin-Resistenzmutationen (E198A/K) gegen Benzimidazol-Fungizide darstellt. c Beispiele für bioklimatische Variablen, die für die Genotyp-Umwelt-Assoziationsanalysen zwischen Regionen verwendet werden. Die Werte stellen den Durchschnitt für jeden Kontinent dar. d Korrelationsdiagramm zwischen den 19 analysierten bioklimatischen Variablen. e Anteil und Anzahl der Varianten, die signifikant mit jeder bioklimatischen Variablen assoziiert sind und eine geringfügige Allelfrequenz (MAF) von mehr als 5 % aufweisen. f Genomischer Standort von Varianten, die signifikant mit den bioklimatischen Variablen assoziiert sind, gruppiert in drei Hauptkategorien (Variablen, die Temperatur, Niederschlagsmengen beschreiben, und Variablen, die kombinierte Messungen von Temperatur und Niederschlag beschreiben).

Veränderungen der klimatischen Bedingungen stellen Pflanzenzüchter vor komplexe Herausforderungen bei der Schaffung widerstandsfähiger Nutzpflanzen39. Gleichzeitig sind Krankheitserregerpopulationen Veränderungen der Temperatur- und Feuchtigkeitsmuster ausgesetzt. Die historische Ausbreitung von Z. tritici hat wahrscheinlich zu einem erheblichen Selektionsdruck geführt, der sich an die Klimazonen anpassen muss, die mit dem weltweiten Weizenanbau verbunden sind. Hier analysieren wir die genetische Architektur der Klimaanpassung, indem wir Bestandsvariationen entlang klimatischer Gefälle kartieren. Der Erreger kommt endemisch in Regionen mit unterschiedlichem Klima vor, von den trockenen und warmen Bedingungen im Nahen Osten über das gemäßigte ozeanische Klima Westeuropas bis hin zum feuchten Kontinentalklima einiger nordamerikanischer Standorte. Wir führten eine Genotyp-Umwelt-Assoziationskartierung (GEA) basierend auf den klimatischen Bedingungen der Probenahmeorte durch. Wir haben insgesamt 19 bioklimatische Variablen analysiert, die jährliche Trends, Saisonalität und extreme Umweltfaktoren abdecken, wie z. B. die Höchsttemperatur des wärmsten Monats oder den Niederschlag des trockensten Vierteljahrs (Abb. 5c, d, Zusatzdaten 4).

Wir identifizierten 1956 Varianten, die signifikant mit mindestens einer Klimavariablen assoziiert sind, und 640 Varianten mit einer Minor Allel Frequency (MAF) von mehr als 5 %. Die Anzahl der assoziierten Varianten pro Klimavariable lag zwischen 36 und 541 (für BIO9 bzw. BIO6), darunter 1–190 signifikante SNPs mit einem MAF > = 5 % pro Klimavariable (Abb. 5e). Wir untersuchten, ob Variantenklassen im Satz signifikant assoziierter SNPs angereichert waren. Mithilfe von Permutationen stellten wir fest, dass sowohl nicht-synonyme als auch intergene Varianten häufiger mit Klimavariablen assoziiert waren als zufällig erwartet, während synonyme Varianten deutlich dezimiert waren (Abb. S13b). Wir fanden 187 Gene, die in der Nähe von Varianten lagen, die mit bioklimatischen Variablen assoziiert sind, und die einen MAF von > = 5 % aufwiesen oder direkt von diesen betroffen waren, darunter 65, die nicht-synonyme Varianten enthielten (Supplementary Data 5). Für jede GEA haben wir signifikant assoziierte Loci abgerufen, indem wir signifikante Varianten innerhalb einer Entfernung von 10 kb geclustert haben. Die signifikanten Varianten gruppierten sich in 5–27 verschiedene Loci pro GEA, was mit einer polygenen Basis für die meisten Klimaanpassungen übereinstimmt (Abb. S14–19; ergänzende Daten 4). Eine polygene Architektur der Thermotoleranz wurde zuvor bei anderen Pilzen wie Saccharomyces cerevisiae40,41 gefunden. Eine große Anzahl assoziierter Loci wurde von GEA verschiedener Klimavariablen gemeinsam genutzt. Stark korrelierte Klimavariablen, darunter BIO5 und BIO10, die Höchsttemperatur des wärmsten Monats bzw. die Durchschnittstemperatur des wärmsten Viertels, wiesen auch eine höhere Anzahl signifikant assoziierter SNPs auf (Abb. 5d, Abb. S13a). Wir haben jedoch auch Hotspots von Klimaanpassungsorten für weitgehend unabhängige Klimavariablen identifiziert (Abb. 5f). Wir identifizierten einen großen Abschnitt von Chromosom 7 und eine Telomerregion von Chromosom 13 als Hotspots für Klimaassoziationen. Der Chromosom-7-Locus überschneidet sich mit dem Cyp51-Gen, das an der Resistenz gegen Azol-Fungizide beteiligt ist. Daher könnte der Zusammenhang auf Korrelationen beim Einsatz von Fungiziden und klimatischen Faktoren zurückzuführen sein. Gemäßigte Regionen wie Europa weisen eine höhere Azolresistenz auf (siehe oben) als der Nahe Osten, was zu einem indirekten Zusammenhang zwischen Fungizidresistenzgenen und klimatischen Variablen führt. An derselben Stelle auf Chromosom 7 befindet sich jedoch ein quantitativer Trait-Locus (QTL) für Wachstum bei suboptimaler Temperatur42, so dass dieser Locus durchaus die Klimaanpassung unabhängig von Cyp51 unterstützen könnte. Weitere Analysen der Temperaturempfindlichkeits-QTLs zeigten, dass drei der vier zuvor beschriebenen Loci mit Loci überlappen, die mit klimatischen Variablen verbunden sind (Supplementary Data 6). Beispielsweise überlappt die Temperaturempfindlichkeits-QTL auf Chromosom 1 mit Loci, die mit mehreren temperaturbezogenen Klimavariablen wie der Durchschnittstemperatur des wärmsten Viertels verbunden sind (Abb. 6a – c). Eine Variante, die mit der Durchschnittstemperatur des wärmsten Viertels assoziiert ist und sich mit einem QTL überschneidet, das zuvor in einer mitteleuropäischen Kreuzung entdeckt wurde (chr 1 bei 2.090.068 bp), zeigt eine globale Verteilung beider Allele. Im Gegensatz dazu zeigt eine zweite Variante (chr 10 bei 452.864 bp), die mit der Durchschnittstemperatur des wärmsten Viertels assoziiert ist, sich aber nicht mit dem zuvor entdeckten QTL überschneidet (Abb. 6b, d), keine allelische Variation innerhalb mitteleuropäischer Populationen. Allele, die mit wärmerem Klima assoziiert sind, wurden auch im Mittleren Westen der USA gefunden, der durch kalte Winter und hohe Temperaturen im Sommer gekennzeichnet ist. Unsere Assoziationsanalysen erfassen höchstwahrscheinlich nur eine Teilmenge aller Orte, die zur Klimaanpassung im gesamten globalen Verbreitungsgebiet beitragen. Daher ist ein gewisses Maß an Klima-Genotyp-Nichtübereinstimmungen in verschiedenen geografischen Regionen zu erwarten, wenn die Klimaanpassung polygen ist. Unsere Analysen verdeutlichen, wie wichtig es ist, die globale genetische Vielfalt abzudecken, um Einblicke in die genetische Architektur der jüngsten Anpassungen bei Arten zu gewinnen.

ein Manhattan-Diagramm für Genotyp-Klima-Assoziationen für zwei bioklimatische Variablen im Zusammenhang mit hohen bzw. niedrigen Temperaturen. Von der Software GEMMA mit dem standardmäßigen linearen Modell (Wald-Test) ermittelte Werte. Die horizontale Linie zeigt die Bonferroni-Schwelle an. b Dichtediagramme für zwei Beispiele signifikant assoziierter Varianten aus Panel A. Die hellste Kurve stellt die Klimawerte der Probenahmestelle für die Isolate dar, die das Referenz-Allel tragen, und die dunkelste Farbe für die Isolate, die das alternative Allel tragen. Die gelb dargestellte Variante befindet sich auf Chromosom 10 an Position 452.864 bp. Die Variante in Blaugrün befindet sich auf Chromosom 6 an Position 1.686.518 bp. c Karte mit Allelfrequenzen einer Variante, die signifikant mit der Durchschnittstemperatur des wärmsten Viertels assoziiert ist (Chromosom 1, 2.090.068 bp, GEA basierend auf 1103 Isolaten). Die zugehörigen Boxplots stellen die Verteilung der mittleren Temperatur des wärmsten Clusters am Probenahmeort des Isolats dar, das die beiden Allele trägt. Die unteren und oberen Scharniere entsprechen dem ersten und dritten Quartil, die Whiskers bis zum größten Wert liegen innerhalb des 1,5-fachen Interquartilbereichs und die mittlere horizontale Linie definiert den Median. d Identisch mit Panel C für die Variante an Position 452864 bp auf Chromosom 10. e Wärmekarte, die den Anteil der Nebenallele für alle Varianten in jedem k-means-Cluster darstellt, die in jedem Land (oder Staat) vorhanden sind. Dunkel gefärbte Zellen zeigen an, dass das Nebenallel im entsprechenden Land (oder Bundesstaat) für alle Varianten, die im entsprechenden k-means-Cluster gruppiert sind, mindestens einmal gefunden wird. Eine weiß gefärbte Zelle zeigt an, dass das Nebenallel für alle im k-Mittelwert-Cluster klassifizierten Varianten fehlt. f Kleinere Allelhäufigkeit, klassifiziert in jedem k-Mittelwert-Cluster. Die eingerahmten Zahlen geben die Anzahl der in jedem Cluster enthaltenen unterschiedlichen Varianten an. Die unteren und oberen Scharniere der Boxplots entsprechen dem ersten und dritten Quartil, die Whiskers zum größten Wert liegen innerhalb des 1,5-fachen Interquartilbereichs und die mittlere horizontale Linie definiert den Median. g Bioklimatische Variablen, die den in jedem k-Mittelwert-Cluster klassifizierten Varianten zugeordnet sind.

Um herauszufinden, ob adaptive Mutationen tendenziell lokal auftreten oder in großen geografischen Gebieten auftreten, haben wir signifikante Loci basierend auf dem Vorhandensein oder Fehlen adaptiver Varianten pro Land gruppiert. Wir haben acht Cluster identifiziert, die durch gemeinsame adaptive Varianten mit einer ähnlichen geografischen Verteilung gekennzeichnet sind (Abb. 6e, Abb. S19). Einige Cluster adaptiver Varianten sind stark geografisch lokalisiert (d. h. Cluster 3, 5 und 6), während andere Cluster weit verbreitet sind (d. h. Cluster 4). Die meisten adaptiven Allele für extreme Kältebedingungen wurden in den Populationen gefunden, die den strengen Wintern des kontinentalen Nordamerikas ausgesetzt waren (siehe Cluster 3; Abb. 6e – g). Cluster adaptiver Allele waren geografisch weit verbreitet, beispielsweise entlang der Mittelmeerküste (siehe Cluster 1). Insgesamt ergab das globale Genompanel erhebliche Unterschiede in der Umweltanpassung mit komplexen geografischen Mustern der lokalen Anpassungsentwicklung.

Die Analyse eines Tausend-Genom-Panels rekapitulierte die Ausbreitung eines wichtigen Pilzpathogens in Nutzpflanzen und offenbarte enge Verbindungen zur Geschichte des weltweiten Weizenanbaus. Die frühe Divergenz zwischen den Genotypen des Nahen Ostens und Afrikas von den im Rest der Welt gesammelten Genotypen steht im Einklang mit einem einzigen Expansionsereignis vom Ursprungszentrum aus, das Jahrtausende zurückreicht. Die vorhandene genetische Variation wurde stark durch aufeinanderfolgende Kolonisierungsengpässe während der Einschleppung des Erregers in Amerika und Ozeanien geprägt. Der deutliche Verlust der genetischen Vielfalt und das zunehmende Kopplungsungleichgewicht führten wahrscheinlich zum Verlust der adaptiven genetischen Variation und zu einem verringerten Evolutionspotenzial in den zuletzt kolonisierten Regionen. Die TE-Aktivität hat den Anstieg wichtiger adaptiver Mutationen in der Art unterstützt20,30,43. Bemerkenswerterweise wird die TE-Aktivität durch eine deutliche Entspannung oder sogar einen Verlust der genomischen Abwehrkräfte infolge von Bevölkerungsengpässen während der globalen Kolonisierung untermauert. Die höhere Aktivität von TEs ist wahrscheinlich eine direkte Folge einer verminderten Kontrolle und kann langfristige Folgen für den Erreger haben. Die Lockerung der genomischen Abwehrkräfte in Populationen des amerikanischen, ozeanischen und europäischen Kontinents könnte als Evolvabilitätsmerkmal ausgewählt worden sein und so die Varianz in der Fitness in Populationen erhöht haben. Die Lockerung der genomischen Abwehrkräfte unterstützt wahrscheinlich die beginnende Genomexpansion innerhalb der Art und erhöht gleichzeitig das Risiko einer Mutationsschmelze. Die Widerstandsfähigkeit von Nutzpflanzen und landwirtschaftlichen Ökosystemen wird durch den Klimawandel bedroht. Die Fähigkeit von Krankheitserregern, sich an veränderte Luftfeuchtigkeits- und Temperaturbedingungen sowie Veränderungen im saisonalen Muster anzupassen und ihr Verbreitungsgebiet zu erweitern, ist ein großes Problem. Die identifizierten Genomregionen, die mit der Anpassung an Umweltbedingungen verbunden sind, verdeutlichen, wie ein globaler Krankheitserreger umfangreiche Variationen mit sich bringt, um mit dem Klimawandel zurechtzukommen. Die Integration populationsgenetischer Informationen zur Anpassung von Krankheitserregern an Klimagradienten ist ein wichtiger Vorteil für Risikomodelle der künftigen Ausbreitung von Krankheitserregern. Da sich der Klimawandel auf die Pflanzenproduktion und höchstwahrscheinlich auch auf die Resistenz gegen Krankheitserreger auswirkt, ist zukünftige Forschung erforderlich, die sich explizit mit den gemeinsamen Wirts- und Krankheitserregerreaktionen auf wärmere und trockenere Klimazonen befasst, um künftige Ernteverluste abzumildern.

Pilzisolate wurden vor der DNA-Extraktion auf V8-, Hefe-Saccharose-Brühe- (YSB) oder Hefe-Malz-Agar- (YMA) Platten oder einer Flüssigkultur gezüchtet. Vollständige Informationen über den geografischen Ursprung, das Datum der Sammlung, die verfügbaren Sequenzierungsdatensätze und Referenzen finden Sie in den Zusatzdaten 1. Für die DNA-Extraktion mit QIAGEN-Kits (DNeasy Plant Mini Kit, QIAcube HT) wurde lyophilisiertes oder gefrorenes Pilzgewebe verwendet. Sequenzierungsbibliotheken wurden aus gescherter DNA auf einer Illumina-Sequenzierungsplattform nach Vorbereitung der TruSeq-Bibliothek erstellt. Für die Sammlung vom Joint Genome Institute (siehe Ergänzende Daten 1) wurde DNA aus Einzelsporen-Isolaten extrahiert, die Fragmente wurden mit Endreparatur, A-Tailing und Ligation von Illumina-kompatiblen Adaptern (IDT, Inc) behandelt das KAPA-Illumina-Bibliothekserstellungskit (KAPA-Biosysteme). Die plattenbasierte DNA-Bibliotheksvorbereitung für die Illumina-Sequenzierung wurde auf dem PerkinElmer Sciclone NGS-Roboter-Liquid-Handling-System unter Verwendung des Bibliotheksvorbereitungskits von Kapa Biosystems durchgeführt. 200 ng Proben-DNA wurden mit einem fokussierten Ultraschallgerät Covaris LE220 auf 600 bp geschert. Die gescherten DNA-Fragmente wurden durch Doppel-SPRI größenselektiert und dann wurden die ausgewählten Fragmente am Ende repariert, mit einem A-Schwanz versehen und mit Illumina-kompatiblen Sequenzierungsadaptern von IDT ligiert, die einen eindeutigen Molekularindex-Barcode für jede Probenbibliothek enthielten. Die vorbereiteten Bibliotheken wurden mit dem qPCR-Kit für Sequenzierungsbibliotheken der nächsten Generation von KAPA Biosystems quantifiziert und auf einem Roche LightCycler 480 Echtzeit-PCR-Gerät ausgeführt. Die quantifizierten Bibliotheken wurden dann für die Sequenzierung auf der Illumina HiSeq-Sequenzierungsplattform unter Verwendung eines TruSeq Paired-End-Cluster-Kits, v4, vorbereitet. Die Sequenzierung der Fließzelle wurde auf dem Illumina HiSeq2500-Sequenziergerät unter Verwendung der HiSeq TruSeq SBS-Sequenzierungskits, v4, nach einem 2 × 150 indizierten Laufrezept durchgeführt. Insgesamt haben wir 1368 Illumina-Resequenzierungsdatensätze zur Qualitätsbewertung erhalten.

Wir verwendeten zwei verschiedene Methoden, um die genetische Variation zu untersuchen. Zunächst haben wir die Short-Read-Sequenzierungsdatensätze de novo mit der Software SPADES v.3.14.144 mit der „Sorgfalt“-Methode zusammengestellt (Einzelheiten zu den Zusammenstellungen in Supplementary Data 7). Wir haben nur Assemblys mit weniger als 1600 Contigs und einer Gesamtassembly-Länge zwischen 30 und 40 MB verwendet (gefiltert, um alle Contigs zu entfernen, die kürzer als 1 KB sind). Zweitens haben wir Sequenzvarianten mithilfe einer Short-Read-Kartierung auf dem IPO323-Referenzgenom aufgerufen. Wir haben die Reads mit Trimmomatic v.0.39 getrimmt und gefiltert, dabei Adaptersequenzen entfernt, führende und nachfolgende Basen mit einer Qualität von weniger als 15 für die Neusequenzierung von 2020 und 10 für alle vorherigen Neusequenzierungen gekürzt und Sequenzen entfernt, die kürzer als 50 bp sind45. Die getrimmten Lesevorgänge wurden mithilfe von Bowtie2 v.2.4.146 auf das Referenzgenom von IPO32324 abgebildet. GATK v4.1.4.1 wurde für den Kurzvariantenaufruf mit den Befehlen HaplotypeCaller, CombineGVCFs und GenotypeGVCFs verwendet, wobei die Ploidie auf 1 und die maximale Anzahl alternativer Allele auf 247 gesetzt wurde. Um fälschlicherweise aufgerufene kurze Indels und SNPs herauszufiltern, haben wir begonnen mit einem Standardsatz harter Filter unter Verwendung der GATK-Qualitätsmetriken, für die die Schwellenwerte basierend auf der Visualisierung der Metriken über die aufgerufenen Varianten hinweg festgelegt wurden. Zu den Filtern pro Standort gehörten: FS > 10, MQ < 20, QD < 20, ReadPosRankSum zwischen –2 und 2, MQRankSum zwischen –2 und 2 und BaseQRankSum zwischen –2 und 2. Wir haben auch einen Filter pro Genotyp hinzugefügt. Entfernen aller Genotypen mit einer Tiefe von weniger als 3.

Wir haben die Qualität unseres SNP-Aufrufs weiter anhand von 8 Isolaten bewertet, die zweimal sequenziert wurden (in einigen Fällen auch in unterschiedlichen Sequenzierungsdatensätzen). Wir gingen davon aus, dass die tatsächliche Variation zwischen diesen Paaren nahe bei 0 liegen sollte, obwohl wir die Möglichkeit einer geringen Anzahl von Mutationen während der Kultivierung oder Aufbewahrung dieser Isolate in der Sammlung nicht vollständig ausschließen können. Wir haben die Unterschiede, dh fälschlicherweise als Varianten bezeichnet, zwischen den Resequenzierungspaaren als Schätzung von Genotypisierungsfehlern und zur Identifizierung der Ursachen von Genotypisierungsfehlern verwendet. Die meisten der nach der harten Filterung fälschlicherweise aufgerufenen Varianten standen im Zusammenhang mit Genotypen mit nahezu gleicher Anzahl an Reads, die das Referenz-Allel und ein alternatives Allel unterstützten, also „heterozygote“ Allele. Solche Genotypen wurden mit hoher Sicherheit benannt, obwohl ein solches heterozygotes Muster als Fehler in einem haploiden Organismus erkannt werden sollte und auf eine Fehlausrichtung oder wiederholte Sequenzen in den Genomen zurückzuführen sein könnte. Wir haben daher ein benutzerdefiniertes Allelbalance-Skript implementiert, um solche Positionen zu erkennen und alle Genotypen herauszufiltern, bei denen weniger als 90 % der Lesevorgänge das aufgerufene Allel unterstützen. Dieser Filter entfernte 75 % der fehlerhaften Varianten, die nach der harten Filterung zwischen den neu sequenzierten Paaren verblieben waren. Da die restlichen fehlerhaften Varianten mit einer geringen Sequenzierungstiefe zusammenhingen, haben wir außerdem pro Stichprobe fehlende Daten und eine Filterung mit geringer Tiefe implementiert und alle Stichproben mit mehr als 20 % fehlenden Daten und einer mittleren Abdeckungstiefe von weniger als 6 entfernt die Kernchromosomen (basierend auf den Optionen „vcftools –missing-indv“ und „– Depth“)48. Im nächsten Filterschritt haben wir die Proben entfernt, bei denen es sich um Klone oder Beinahe-Klone handelte. Um diese Isolate zu identifizieren, haben wir ein Netzwerk von Isolaten mit einem Identity-by-State-Wert von mehr als 0,99 erstellt (gemessen mit plink v1.949) und die Untergraphen extrahiert, die Gruppen von Klonen bezeichnen (mit den R-Paketen Tidygraph und Ggraphs zur Visualisierung). . In jeder Gruppe von Klonen haben wir alle Isolate herausgefiltert, mit Ausnahme des Isolats mit der geringsten Menge an fehlenden Daten. Diese Filter pro Probe führten zu einer endgültigen Isolatzahl von 1109.

Der letzte Filterschritt war ein Standortfilter basierend auf der Anzahl fehlender Genotypen. In Anbetracht der Tatsache, dass Z. tritici akzessorische Chromosomen enthält, von denen erwartet wird, dass sie in einigen Isolaten vorhanden sind und in anderen fehlen, musste der relevante Schwellenwert für fehlende Daten pro Chromosom angepasst werden. Um das Vorhandensein/Fehlen akzessorischer Chromosomen zu identifizieren, haben wir die Abdeckungstiefe in Fenstern über alle Chromosomen mit Bedtools v.2.29.2 bewertet (Option Coverage gefolgt von der Option Groupby zur Berechnung des Medians pro Fenster)50. Wir haben die Tiefenschätzungen unter Verwendung der mittleren Tiefe über alle Fenster der Kernchromosomen für die Tiefe pro Fenster normalisiert. Die normalisierte Tiefe wurde dann verwendet, um auf Vorhandensein-Abwesenheits-Varianten oder Variationen der Kopienzahl von Chromosomen zu schließen, wobei wir davon ausgingen, dass jedes Chromosom mit einer normalisierten Tiefe von weniger als 0,2 fehlte. Basierend auf der geschätzten Anzahl der im Datensatz vorhandenen Chromosomen haben wir mit der Option „max-missing-count“ von vcftools die Schwellenwerte für fehlende Daten bei 80 % der genotypisierten Isolate berechnet (NAmax = 222 für die Kernchromosomen und zwischen 328 und 1048 für das Zubehör). Chromosomen)48.

Wir haben eine Teilmenge der gefilterten biallelischen SNPs (ein SNP alle 1 kb, keine fehlenden Daten und eine geringe Allelhäufigkeit von 0,05) verwendet, um die Populationsstruktur unserer weltweiten Z. tritici-Sammlung abzuschätzen. Dies wurde separat mit einer Hauptkomponentenanalyse (R-Paket SNPRelate51) und mit einer SNMF-Clustering-Methode aus dem LEA-Paket52 durchgeführt. Die Clustering-Analyse lief für einen Wert von K (d. h. die Anzahl der Cluster) im Bereich von 1 bis 15 und mit 10 Wiederholungen pro K. Um den besten K zu ermitteln, verwendeten wir die in snmf implementierte Entropiemethode, die die Qualität der Anpassung von bewertet das Modell zu den Daten sowie die kleinste Clustergröße und die Anzahl der Isolate, die einem Cluster mit einem Koeffizienten über 0,75 zugeordnet sind (als nicht gemischt betrachtet). Wir haben mit der Software SplitsTree553 ein phylogenetisches Netzwerk mit einer Teilmenge der Isolate erstellt (7 zufällig ausgewählte Isolate pro Land/Bundesstaat für alle Länder mit mindestens 7 Isolaten). Als Außengruppe haben wir auch neu sequenzierte Z. ardabiliae-Isolate („SRR6671804“-„SRR6671820“)54 einbezogen, für die der Variantenaufruf mit denselben Parametern und Filtern wie oben durchgeführt wurde, aber nur harte Filter angewendet wurden (nach dem Filtern blieben 11 Isolate erhalten). ). Für den Netzwerkaufbau wurden SNPs so gefiltert, dass sie nur Varianten ohne fehlende Daten in Z. ardabiliae oder Z. tritici, einen MAF von 20 % und keine Varianten näher als 1000 bp umfassen, um Verzerrungen zu reduzieren. Wir haben 9556 SNPs beibehalten, um das SplitsTree-Netzwerk zu berechnen.

Für die Analysen, die auf dem Vergleich verschiedener Gruppen basieren, haben wir die Populationen diskretisiert, indem wir nur Isolate verwendet haben, die zu einer der Populationen mit einem Anteil von mehr als 0,75 bei K = 11, der abgeleiteten besten Anzahl von Clustern, gehören. Diese Genotypen wurden dann als Eingabe für Treemix verwendet, der Aufteilungen zwischen Populationen ableitet und einen Populationsbaum erstellt55. Wir haben sichergestellt, dass die Baumform unabhängig von möglichen Migrationsereignissen konsistent ist, indem wir Treemix mit mehreren möglichen Migrationsereignissen im Bereich von 0 bis 6 ausgeführt haben. Wir verwendeten die zusammengesetzten Genome von Z. ardabiliae und Z. passerinii als Außengruppen, um den Baum zu verwurzeln56. Wir haben das Scikit-Allel-Python-Paket verwendet, um die genetische Diversität (pi) zu messen und dabei nur die nicht gemischten Isolate aus jedem Cluster in nicht überlappenden Fenstern von 1 kb57 zu berücksichtigen. Um Fenster mit zu vielen fehlenden Daten zu entfernen (also solche, die die Diversität künstlich verringern würden), haben wir nur Fenster ausgewählt, in denen weniger als 20 % der Varianten herausgefiltert wurden. Wir haben die Variation der Isolatzahlen zwischen Clustern kontrolliert, indem wir jeden Cluster zehnmal auf die kleinste Clustergröße (N = 16) unterabgetastet haben und die erhaltenen Diversitätsschätzungen pro Fenster über die zehn Unterabtastungen gemittelt haben.

Wir haben die TE-Einfügungen mit der Software ngs-te-mapper258 aufgerufen. In diesem Prozess werden die Sequenzierungsablesungen zunächst anhand einer Bibliothek von TE-Sequenzen abgefragt, für die wir die TE-Konsensussequenzen verwendet haben, die aus 20 vollständig zusammengesetzten Genomen von 19 globalen Isolaten erhalten wurden59. Die „Junction Reads“, die sowohl auf einer TE-Konsensussequenz als auch auf dem flankierenden Genom ausgerichtet sind, werden verwendet, um die Insertionsstelle von Referenz- und Nicht-Referenz-TEs zu bestimmen. Um etwaige Ungenauigkeiten bei der Erkennung der Insertionsstellen zu berücksichtigen, wurden die Positionen der Insertionen auf 100 bp gerundet, sodass Insertionen desselben Elements in einem kurzen Fenster für weitere Analysen als dieselbe Insertion betrachtet wurden. Die in mehr als 10 Proben gefundenen Insertionen wurden verwendet, um eine PCA (prcomp-Funktion aus dem stats R-Paket) zu erstellen und die Isolate basierend auf ihren gemeinsamen TE-Insertionen zu gruppieren.

Wir untersuchten die genomische Verteilung von Varianten in Bezug auf Schätzungen der Genomik, Transkriptomik und Epigenomik. Wir haben Informationen aus mehreren Quellen gesammelt und die Daten in 10-KB-Fenstern aggregiert. Wir verwendeten transkriptomische Daten, die zuvor erstellt60 und analysiert wurden, um TPM56 zu berechnen, das die Genexpression während der nekrotrophen und der asymptomatischen Infektionsphase für das Referenzisolat darstellt. Um epigenomische Daten einzubeziehen, verwendeten wir zuvor veröffentlichte ChIP-seq-Daten zur Histonmarkierung26 und identifizierten die Peaks für mehrere Histonmarkierungen: H3K4me2, H3K27me3 und H3K9me2 (NCBI BioProject „PRJNA286790“), die in zwei biologischen Replikaten bewertet wurden. Wir haben die Lesevorgänge mit Trimmomatic wie oben und Bowtie zugeschnitten und zugeordnet und die zugeordneten Lesevorgänge mithilfe von Samtools gefiltert, um nur Lesevorgänge mit einer Qualität von mehr als 30 auszurichten. Die Histonmarkierungspeaks wurden mit macs2 (Option –no-model)61 aufgerufen. Es wurden nur Peakregionen beibehalten, die in beiden Replikaten konsistent identifiziert wurden (Bedtools überschneiden sich). Die Abdeckung von Histonmarkierungspeaks entlang von Chromosomen wurde berechnet, indem die Anzahl der zu einem Histonmarkierungspeak gehörenden Basen pro Fenster ermittelt wurde. Um Fenster mit geringer Variantenzahl aufgrund einer geringen Kartierbarkeit zu entfernen, verwendeten wir Genmap zur Schätzung der Kartierbarkeit und entfernten Fenster mit einem Wert unter 0,85 (Schwellenwert visuell basierend auf einem Dichtediagramm von Fenstern im gesamten Genom geschätzt)62.

Um die durch Wiederholungen induzierten Punktmutationen in der Genomsammlung zu analysieren, verwendeten wir dieselben Konsens-TE-Sequenzen59 als Referenzgenom für die Kartierung von Lesevorgängen (als einzelne Lesevorgänge) mit Bowtie2. Unter Verwendung eines benutzerdefinierten Python-Skripts, das auf der Biopython-Bibliothek63 basiert, haben wir auch den GC-Gehalt und den RIP-Kompositindex64 geschätzt, eine Schätzung, die erstellt wurde, um Verhältnisse von Dimeren zu ermitteln, die auf Mutationen hinweisen, die für den wiederholten induzierten Punktmutationsprozess (RIP) typisch sind. Dies erfolgte anhand der Lesevorgänge, die an den TE-Konsenssequenzen ausgerichtet waren, und lieferte so eine Schätzung des RIP in allen transponierbaren Elementen sowie gemäß TE-Konsens. Wir haben auch zuvor berechnete Werte des RIP-Composite-Index für 20 Zusammenstellungen auf Chromosomenebene verwendet 29 .

Eines der wichtigsten Enzyme für RIP ist dim2. Basierend auf dem Vorwissen, dass der Stamm Zt10 eine funktionelle Kopie von dim233 enthält, extrahierten wir die Sequenz des Gens (Zt10_unitig_006_0417) sowie seiner beiden flankierenden Gene (Zt10_unitig_006_0416 und Zt10_unitig_006_0418). Diese wurden dann als Abfragesequenzen für den Software-Blast verwendet, um das Vorhandensein und die Position der drei Gene in De-novo-Draft-Assemblies basierend auf der Illumina-Resequenzierung zu erkennen. In vielen Isolaten wird dim2 in mehreren Kopien gefunden. Wir haben daher die native Kopie als die Kopie identifiziert, die zwischen den beiden flankierenden Genen gefunden wurde, oder, wenn die Zusammenstellungen nicht alle drei Gene auf einem Contig umfassten, als die Kopie, die weniger als 10 kb von einem der flankierenden Gene entfernt war. Anschließend haben wir den Prozentsatz der Identität zwischen den nativen Kopien und der funktionalen Kopie von Zt10 betrachtet.

Statistische Unterschiede zwischen geografischen Gruppen wurden mithilfe einer einfaktoriellen ANOVA mit Blöcken bewertet, wobei die Sequenzierungscharge als Störblock betrachtet wurde. Der Sequenzierungs-Batch-Effekt war besonders stark für die Genome von Hartmann et al.65, wahrscheinlich aufgrund einer starken GC-Verzerrung bei der Sequenzierung. Als Post-hoc-Analyse verwendeten wir Mittelwerttrennungstests (Mittelwerte der kleinsten Quadrate) und zeigten die Ergebnisse als Buchstaben in den entsprechenden Diagrammen an.

Wir haben geografische Koordinaten aus den den Isolaten beigefügten Metadaten erhalten oder sie basierend auf dem genauesten verfügbaren Probenahmeort abgeleitet. Die abgeleiteten Koordinaten finden Sie in den Zusatzdaten 1. Wir haben gerasterte Wetter- und Klimadaten mit einer Auflösung von 10 Fuß aus der WorldClim-Datenbank Version 2 (https://worldclim.org) heruntergeladen. Die geografischen Koordinaten wurden verwendet, um die Umweltbedingungen der Herkunft jedes Isolats aus allen bioklimatischen Variablen anzunähern, zu denen beispielsweise die mittlere Tagesreichweite und der jährliche Niederschlag als Durchschnitt zwischen 1970 und 2000 gehören. Basierend auf diesen Umweltschätzungen und den genomischen Varianten, Wir haben Genotyp-Umwelt-Assoziationen mit der Software GEMMA 0.98.366 identifiziert. Wir haben einen LOCO-Ansatz (Leave-One-Chromosome-Out) verwendet, um die Verwandtschaftsmatrix auf dem Genom zu schätzen, mit Ausnahme des Chromosoms, auf dem wir die Assoziationen geschätzt haben. Der Signifikanzschwellenwert wurde mithilfe der Bonferroni-Korrekturmethode festgelegt, d. h. durch Division des herkömmlichen Signifikanzschwellenwerts von 0,05 durch die Anzahl der getesteten Varianten. Nahe gelegene signifikante SNPs wurden in „signifikante Loci“ gruppiert, wenn sie näher als 10 kb lagen. Um die Gene zu identifizieren, die möglicherweise für die Anpassung an klimatische Bedingungen verantwortlich sind, haben wir mithilfe von SnpEff67 die Auswirkungen der signifikanten Varianten auf die Gene und Proteine ​​vorhergesagt. Wir haben eine benutzerdefinierte SnpEff-Datenbank erstellt, damit die Vorhersagen mit der von uns verwendeten Genannotation übereinstimmen68 und die Upstream-/Downstream-Intervalllänge auf 1 kb festgelegt. Wir haben die SnpEff-Vorhersagen auch verwendet, um die Verteilung der Effekte (Synonym, Nicht-Synonym und Modifikator) in den signifikant assoziierten Varianten und in allen Varianten unter Verwendung von 200 Zufallsziehungen zu vergleichen.

Wir untersuchten die geografische Verteilung der potenziell adaptiven Allele, die wir durch K-Means-Clustering der Anwesenheit/Abwesenheit jedes Allels pro Land fanden. Pro signifikantem Ort und pro bioklimatischer Variable wählten wir die Variante mit dem niedrigsten p-Wert (d. h. die oberste Variante in jedem „Peak“) und identifizierten pro Land/Bundesstaat, einschließlich mehr als 5 Isolaten, ob das Nebenallel vorhanden war oder nicht . Für die Clusterbildung wurde dann die An-/Abwesenheitsmatrix verwendet. Diese Analyse ergab kein eindeutiges Anpassungsmuster, das eine bestimmte Anzahl geografischer Verteilungen aufweist. Obwohl es selbst beim Testen von bis zu 30 Clustern keine eindeutige beste Anzahl an Clustern gab, wählten wir mithilfe der Ellbogenmethode acht Cluster für die grafische Darstellung aus. Um die Fungizidresistenz zu untersuchen, identifizierten wir das Vorhandensein/Fehlen bekannter Resistenzallele in den Isolaten des Datensatzes und folgten dabei der Methode in Lit. 15. Anschließend verglichen wir die Häufigkeit dieser Allele an den verschiedenen geografischen Standorten und im Zeitverlauf.

Weitere Informationen zum Forschungsdesign finden Sie in der mit diesem Artikel verlinkten Nature Portfolio Reporting Summary.

Alle Sequenzierungsdaten sind im NCBI Sequence Read Archive verfügbar. Einzelne Zugangsnummern können aus den Zusatzdaten 1 und dem Abschnitt „Methoden“ abgerufen werden. Die Klimadaten wurden der öffentlich zugänglichen WorldClim-Datenbank Version 2 entnommen.

Um die Reproduzierbarkeit der in diesem Manuskript dargestellten Analysen sicherzustellen, sind alle benutzerdefinierten Skripte unter https://github.com/afeurtey/WW_PopGen (https://doi.org/10.5281/zenodo.7572234)69 verfügbar. Die Nachbearbeitung und Visualisierung der Daten erfolgte in R, Bash und Python und war als R-Markdown-Berichte im Github-Repository verfügbar.

Santini, A., Liebhold, A., Migliorini, D. & Woodward, S. Verfolgen Sie die Rolle der menschlichen Zivilisation bei der Globalisierung von Pflanzenpathogenen. ISME J. 12, 647–652 (2018).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Feurtey, A. et al. Starke phylogeographische Kostruktur zwischen dem Antherenbrandpilz und seinem Wirt, der weißen Lichtnelke. N. Phytol. 212, 668–679 (2016).

Artikel CAS Google Scholar

Hartmann, FE et al. Kongruente populationsgenetische Strukturen und Divergenzgeschichten bei Antherenbrandpilzen und ihren Wirtspflanzen Silene italica und dem Silene nutans-Artenkomplex. Mol. Ökologisch. 29, 1154–1172 (2020).

Artikel PubMed Google Scholar

Stukenbrock, EH & McDonald, BA Die Ursprünge von Pflanzenpathogenen in Agrarökosystemen. Annu. Rev. Phytopathol. 46, 75–100 (2008).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Fones, HN et al. Bedrohungen der globalen Ernährungssicherheit durch neu auftretende Pilz- und Oomyceten-Erreger in Nutzpflanzen. Nat. Essen 1, 332–342 (2020).

Artikel Google Scholar

Fisher, MC, Hawkins, NJ, Sanglard, D. & Gurr, SJ Das weltweite Auftreten von Resistenzen gegen Antimykotika stellt eine Herausforderung für die menschliche Gesundheit und die Ernährungssicherheit dar. Wissenschaft 360, 739–742 (2018).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Khoury, CK et al. Zunehmende Homogenität der globalen Nahrungsmittelversorgung und die Auswirkungen auf die Ernährungssicherheit. Proz. Natl Acad. Wissenschaft. 111, 4001–4006 (2014).

Artikel ADS CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Bebber, DP, Ramotowski, MAT & Gurr, SJ Pflanzenschädlinge und Krankheitserreger bewegen sich in einer sich erwärmenden Welt polwärts. Nat. Aufstieg. Änderung 3, 985–988 (2013).

Artikel ADS Google Scholar

Excoffier, L., Foll, M. & Petit, RJ Genetische Folgen von Verbreitungserweiterungen. Annu. Rev. Ecol. Entwicklung Syst. 40, 481–501 (2009).

Artikel Google Scholar

Petit-Houdenot, Y., Lebrun, M.-H. & Scalliet, G. Verständnis der Wechselwirkungen zwischen Pflanzen und Krankheitserregern bei der Septoria tritici-Fleckeninfektion von Getreide. in Burleigh Dodds Series in Agricultural Science (Hrsg. Oliver, R.) 263–302 (Burleigh Dodds Science Publishing, 2021). https://doi.org/10.19103/AS.2021.0092.10.

Stukenbrock, EH, Banke, S., Javan-Nikkhah, M. & McDonald, BA Ursprung und Domestizierung des Weizenpilzpathogens Mycosphaerella graminicola durch sympatrische Artbildung. Mol. Biol. Entwicklung 24, 398–411 (2007).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Singh, NK, Karisto, P. & Croll, D. Die Tiefensequenzierung auf Populationsebene enthüllt das Zusammenspiel von klonaler und sexueller Fortpflanzung beim Weizenpilzpathogen Zymoseptoria tritici. Mikrob. Genom. 7, 000678 (2021).

CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

McDonald, BA, Suffert, F., Bernasconi, A. & Mikaberidze, A. Wie groß und vielfältig sind Feldpopulationen pilzlicher Pflanzenpathogene? Der Fall von Zymoseptoria tritici. Entwicklung Appl. 15, 1360–1373 (2022).

McDonald, MC et al. Schnelle parallele Entwicklung der Azolfungizidresistenz in australischen Populationen des Weizenpathogens Zymoseptoria tritici. Appl. Umgebung. Mikrobiol. 85, e01908–e01918 (2019).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Hartmann, FE et al. Die komplexe genomische Grundlage der schnellen konvergenten Anpassung an Pestizide über Kontinente hinweg bei einem pilzlichen Pflanzenpathogen. Mol. Ökologisch. 30, 5390–5405 (2021).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Banke, S., Peschon, A. & McDonald, BA Phylogenetische Analyse weltweit verbreiteter Mycosphaerella graminicola-Populationen basierend auf drei DNA-Sequenzloci. Pilzgenet. Biol. FG B 41, 226–238 (2004).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Sotiropoulos, AG et al. Globale Genomanalysen von Weizenmehltau zeigen einen Zusammenhang zwischen der Ausbreitung von Krankheitserregern und historischer menschlicher Migration und Handel. Nat. Komm. 13, 4315 (2022).

Artikel ADS CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Ceresini, PC et al. Weizenexplosion: von ihren Ursprüngen in Südamerika bis zu ihrer Entstehung als globale Bedrohung. Mol. Pflanzenpathol. 20, 155–172 (2019).

Artikel PubMed Google Scholar

Schoebel, CN, Stewart, J., Gruenwald, NJ, Rigling, D. & Prospero, S. Populationsgeschichte und Ausbreitungswege des Pflanzenpathogens Phytophthora plurivora. PLOS ONE 9, e85368 (2014).

Artikel ADS PubMed PubMed Central Google Scholar

Omrane, S. et al. Die Plastizität des MFS1-Promotors führt zu einer Multiresistenz beim Weizenpathogen Zymoseptoria tritici. mSphere 2, e00393–17 (2017).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Meile, L. et al. Ein Pilz-Avirulenzfaktor, der in einer hochplastischen Genomregion kodiert ist, löst eine teilweise Resistenz gegen die Septoria-tritici-Flecke aus. N. Phytol. 219, 1048–1061 (2018).

Artikel CAS Google Scholar

Oggenfuss, U. et al. Eine Invasion transponierbarer Elemente auf Populationsebene löst bei einem Pilzpathogen eine Genomexpansion aus. eLife 10, e69249 (2021).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Gladyshev, E. Wiederholungsinduzierte Punktmutation und andere Genomabwehrmechanismen bei Pilzen. Mikrobiol. Spectr. 5, 5.4.02 (2017).

Artikel Google Scholar

Goodwin, SB et al. Das fertige Genom des Weizenpilzpathogens Mycosphaerella graminicola enthüllt die Dispensomstruktur, die Chromosomenplastizität und die Stealth-Pathogenese. PLoS Genet 7, e1002070 (2011).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Grandaubert, J., Dutheil, JY & Stukenbrock, EH Die genomischen Determinanten der adaptiven Evolution bei einem Pilzpathogen. Entwicklung Lette. 3, 299–312 (2019).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Schotanus, K. et al. Histonmodifikationen und nicht die neuartigen regionalen Zentromere von Zymoseptoria tritici unterscheiden Kern- und akzessorische Chromosomen. Epigenetics Chromatin 8, 41 (2015).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Galazka, JM & Freitag, M. Variabilität der Chromosomenstruktur in pathogenen Pilzen – von „Enden und Chancen“. Curr. Meinung. Mikrobiol. 0, 19–26 (2014).

Artikel CAS PubMed Central Google Scholar

Möller, M. et al. Destabilisierung der Chromosomenstruktur durch Histon-H3-Lysin-27-Methylierung. PLUS Genet. 15, e1008093 (2019).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Lorrain, C., Feurtey, A., Möller, M., Haueisen, J. & Stukenbrock, E. Dynamik transponierbarer Elemente in kürzlich divergierenden Pilzpathogenen: Abstammungsspezifischer Gehalt transponierbarer Elemente und Effizienz der Genomabwehr. G3 Genes/Genomes/Genetics 11, jkab068 (2021).

Wang, C., Milgate, AW, Solomon, PS & McDonald, MC Die Identifizierung eines Transposons, das die asexuelle Reproduktion des Weizenpathogens Zymoseptoria tritici beeinflusst. Mol. Pflanzenpathol. 22, 800–816 (2021).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

van Wyk, S., Wingfield, BD, De Vos, L., van der Merwe, NA & Steenkamp, ​​ET Genomweite Analysen wiederholt induzierter Punktmutationen in Ascomycota. Vorderseite. Mikrobiol. 11, 622368 (2021).

Testa, AC, Oliver, RP & Hane, JK OcculterCut: Eine umfassende Übersicht über AT-reiche Regionen in Pilzgenomen. Genombiol. Entwicklung 8, 2044–2064 (2016).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Möller, M. et al. Der kürzliche Verlust der Dim2-DNA-Methyltransferase verringert die Mutationsrate in Wiederholungen und verändert den Evolutionsverlauf bei einem Pilzpathogen. PLUS Genet. 17, e1009448 (2021).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Gladyshev, E. & Kleckner, N. DNA-Sequenzhomologie induziert eine Cytosin-zu-Thymin-Mutation über einen Heterochromatin-bezogenen Weg in Neurospora. Nat. Genet. 49, 887–894 (2017).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Zhan, J., Mundt, CC & McDonald, BA Messung der Einwanderung und sexuellen Fortpflanzung in Feldpopulationen von Mycosphaerella graminicola. Phytopathology® 88, 1330–1337 (1998).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Habig, M., Lorrain, C., Feurtey, A., Komluski, J. & Stukenbrock, EH Epigenetische Modifikationen beeinflussen die Rate spontaner Mutationen in einem pathogenen Pilz. Nat. Komm. 12, 5869 (2021).

Artikel ADS CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Dhillon, B., Cavaletto, JR, Wood, KV & Goodwin, SB Eine versehentliche Amplifikation und Inaktivierung eines Methyltransferase-Gens eliminiert die Cytosinmethylierung in Mycosphaerella graminicola. Genetics 186, 67–77 (2010).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Hawkins, NJ & Fraaije, BA Fitness-Strafen bei der Entwicklung der Fungizidresistenz. Annu. Rev. Phytopathol. 56, 339–360 (2018).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Ceccarelli, S. et al. Pflanzenzüchtung und Klimawandel. J. Agrar. Wissenschaft. 148, 627–637 (2010).

Artikel Google Scholar

Weiss, CV et al. Genetische Analyse interspezifischer Unterschiede in der Hefe-Thermotoleranz. Nat. Genet. 50, 1501–1504 (2018).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Maclean, CJ et al. Entschlüsselung der genetischen Basis der Hefe-Fitnessvariation durch gleichzeitige Vorwärts- und Rückwärtsgenetik. Mol. Biol. Entwicklung 34, 2486–2502 (2017).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Lendenmann, MH, Croll, D., Palma-Guerrero, J., Stewart, EL & McDonald, BA Die QTL-Kartierung der Temperaturempfindlichkeit zeigt Kandidatengene für thermische Anpassung und Wachstumsmorphologie im pflanzenpathogenen Pilz Zymoseptoria tritici. Heredity 116, 384–394 (2016).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Krishnan, P. et al. Transponierbare Elementinsertionen beeinflussen die Genregulation und Melaninproduktion in einem Pilzpathogen des Weizens. BMC Biol. 16, 78 (2018).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Bankevich, A. et al. SPAdes: ein neuer Genomassemblierungsalgorithmus und seine Anwendungen für die Einzelzellsequenzierung. J. Comput. Biol. J. Comput. Mol. Zellbiol. 19, 455–477 (2012).

Artikel MathSciNet CAS Google Scholar

Bolger, AM, Lohse, M. & Usadel, B. Trimmomatic: ein flexibler Trimmer für Illumina-Sequenzdaten. Bioinformatik 30, 2114–2120 (2014).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Langmead, B. & Salzberg, SL Schnelle Lücken-Lese-Ausrichtung mit Bowtie 2. Nat. Methoden 9, 357–359 (2012).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Auwera, G. van der. & O'Connor, BD Genomics in der Cloud: Verwendung von Docker, GATK und WDL in Terra. (O'Reilly Media, 2020).

Danecek, P. et al. Das Variantenaufrufformat und VCFtools. Bioinformatik 27, 2156–2158 (2011).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Purcell, S. et al. PLINK: ein Toolset für die Assoziation des gesamten Genoms und bevölkerungsbasierte Verknüpfungsanalysen. Bin. J. Hum. Genet. 81, 559–575 (2007).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Quinlan, AR & Hall, IM BEDTools: eine flexible Suite von Dienstprogrammen zum Vergleich genomischer Merkmale. Bioinformatik 26, 841–842 (2010).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Zheng, X. et al. Ein Hochleistungs-Computing-Toolset für die Beziehungs- und Hauptkomponentenanalyse von SNP-Daten. Bioinforma. Oxf. Engl. 28, 3326–3328 (2012).

Artikel CAS Google Scholar

Frichot, E. & François, O. LEA: Ein R-Paket für Landschafts- und ökologische Assoziationsstudien. Methoden Ecol. Entwicklung 6, 925–929 (2015).

Artikel Google Scholar

Huson, DH & Bryant, D. Anwendung phylogenetischer Netzwerke in Evolutionsstudien. Mol. Biol. Entwicklung 23, 254–267 (2006).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Stukenbrock, EH & Dutheil, JY Feinskalige Rekombinationskarten von pilzlichen Pflanzenpathogenen zeigen dynamische Rekombinationslandschaften und intragene Hotspots. Genetics 208, 1209–1229 (2018).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Pickrell, JK & Pritchard, JK Rückschluss auf Populationsaufteilungen und -mischungen aus genomweiten Allelfrequenzdaten. PLoS Genet 8, e1002967 (2012).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Feurtey, A. et al. Die Genomkompartimentierung geht der Artendivergenz in der Pflanzenpathogengattung Zymoseptoria voraus. BMC-Genom. 21, 588 (2020).

Artikel CAS Google Scholar

Miles, A. et al. cggh/scikit-allel: v1.3.3. https://doi.org/10.5281/zenodo.4759368 (2021).

Linheiro, RS & Bergman, CM Die Neusequenzierung des gesamten Genoms zeigt natürliche Zielortpräferenzen transponierbarer Elemente in Drosophila melanogaster. PLOS ONE 7, e30008 (2012).

Artikel ADS CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Badet, T., Oggenfuss, U., Abraham, L., McDonald, BA & Croll, D. Ein globales Pangenom in Referenzqualität mit 19 Isolaten für den Weizenpilzpathogen Zymoseptoria tritici. BMC Biol. 18, 12 (2020).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Haueisen, J. et al. Hochflexible Infektionsprogramme bei einem speziellen Weizenpathogen. Ökologisch. Entwicklung 9, 275–294 (2018).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Zhang, Y. et al. Modellbasierte Analyse von ChIP-Seq (MACS). Genombiol. 9, R137 (2008).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Pockrandt, C., Alzamel, M., Iliopoulos, CS & Reinert, K. GenMap: Ultraschnelle Berechnung der Genomkartierungsfähigkeit. Bioinformatik 36, 3687–3692 (2020).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Cock, PJA et al. Biopython: frei verfügbare Python-Tools für computergestützte Molekularbiologie und Bioinformatik. Bioinformatik 25, 1422–1423 (2009).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Lewis, ZA et al. Relikte der durch wiederholte Punktmutation induzierten direkten Heterochromatinbildung in Neurospora crassa. Genomres. 19, 427–437 (2009).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Hartmann, FE, McDonald, BA & Croll, D. Genomweite Beweise für unterschiedliche Selektion zwischen Populationen eines wichtigen landwirtschaftlichen Krankheitserregers. Mol. Ökologisch. 27, 2725–2741 (2018).

Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar

Zhou, X. & Stephens, M. Genomweite effiziente Mixed-Model-Analyse für Assoziationsstudien. Nat. Genet. 44, 821–824 (2012).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Cingolani, P. et al. Ein Programm zur Annotation und Vorhersage der Auswirkungen von Einzelnukleotidpolymorphismen, SnpEff. Fliege 6, 80–92 (2012).

Artikel CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Grandaubert, J., Bhattacharyya, A. & Stukenbrock, EH RNA-seq-basierte Genannotation und vergleichende Genomik von vier Pilzgraspathogenen der Gattung Zymoseptoria identifizieren neuartige Orphan-Gene und artspezifische Invasionen transponierbarer Elemente. G3 Bethesda Md 5, 1323–1333 (2015).

Artikel CAS PubMed Google Scholar

Feurtey, A. Ein Tausend-Genom-Panel zeichnet die Ausbreitung und Anpassung eines wichtigen Pilzpathogens in Nutzpflanzen nach. https://doi.org/10.5281/ZENODO.7572234 (2023).

Referenzen herunterladen

Die in diesem Artikel erstellten und analysierten Daten wurden in Zusammenarbeit mit dem Genetic Diversity Center (GDC) der ETH Zürich erstellt. Wir möchten Lucio Garcia und der NGS-Plattform bei Syngenta für die Unterstützung bei der Sequenzierung danken. DC und GS wurden von der Schweizer Innovationsagentur Innosuisse unterstützt. Die Arbeit (Vorschlag: 10.46936/10.25585/60000699), durchgeführt vom Joint Genome Institute des US-Energieministeriums (https://ror.org/04xm1d337), einer Benutzereinrichtung des DOE Office of Science, wird vom Office of Science der unterstützt Das US-Energieministerium arbeitete unter der Vertragsnummer DE-AC02-05CH11231 und die Laborarbeiten wurden durch das USDA-Agricultural Research Service-Projekt 3602-22000-015-00D unterstützt. AF wurde durch ein Stipendium des DFG-Schwerpunktprogramms SPP1819 an EHS unterstützt.

Labor für Evolutionsgenetik, Institut für Biologie, Universität Neuenburg, CH-2000, Neuenburg, Schweiz

Alice Feurtey, Guido Puccetti und Daniel Croll

Pflanzenpathologie, D-USYS, ETH Zürich, CH-8092, Zürich, Schweiz

Alice Feurtey, Cécile Lorrain, Julien Alassimone und Bruce A. McDonald

Max-Planck-Institut für Evolutionsbiologie, Plön, Deutschland

Alice Feurtey & Eva H. Stukenbrock

Abteilung für Pflanzenwissenschaften, Research School of Biology, The Australian National University, Canberra, ACT, Australien

Megan C. McDonald und Peter S. Solomon

School of Biosciences, Institut für Mikrobiologie und Infektion, Universität Birmingham, Birmingham, Großbritannien

Megan C. McDonald

NSW Department of Primary Industries, Wagga Wagga Agricultural Institute, Pine Gully Road, Wagga Wagga, NSW, 2650, Australien

Andrew Milgate

Das New Zealand Institute for Plant and Food Research Limited, Lincoln, Neuseeland

Rachael Warren

Syngenta Crop Protection AG, CH-4332, Stein, Schweiz

Guido Puccetti, Gabriel Scalliet und Stefano FF Torriani

Universität Paris Saclay, INRAE, UR BIOGER, 91120, Palaiseau, Frankreich

Lilian Gout, Thierry C. Marcel, Frédéric Suffert, Anne Genissel und Marc-Henri Lebrun

Joint Genome Institute des US-Energieministeriums, Lawrence Berkeley National Laboratory, Berkeley, CA, 94720, USA

Anna Lipzen, Yuko Yoshinaga, Christopher Daum, Kerrie Barry und Igor V. Grigoriev

Abteilung für Pflanzen- und Mikrobenbiologie, University of California Berkeley, Berkeley, CA, 9472, USA

Igor V. Grigoriev

USDA-Agricultural Research Service, West Lafayette, IN, USA

Stephen B. Goodwin

Wageningen University and Research, Labor für Phytopathologie, Wageningen, Niederlande

Michael F. Seidl & Gert HJ Chemie

Universität Utrecht, Theoretische Biologie und Bioinformatik, Utrecht, Niederlande

Michael F. Seidl

Umweltgenomik, Christian-Albrechts-Universität zu Kiel, Kiel, Deutschland

Eva H. Stukenbrock

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

Sie können diesen Autor auch in PubMed Google Scholar suchen

AF und DC konzipierten die Studie; AF und CL führten Analysen durch; AF, MCM, AM, PSS, RW, GP, GS, SFFT, LG, TCM, FS, JA, AL, YY, CD, KB, IVG, SBG, AG, MFS, EHS, MHL, MHL, GHJK, BAM, und DC hat Proben und/oder Genomsequenzierungsdaten beigesteuert; BAM und DC überwachten die Arbeiten; AF und DC haben das Manuskript unter Mitwirkung aller Co-Autoren geschrieben.

Korrespondenz mit Daniel Croll.

Die Autoren geben an, dass keine Interessenkonflikte bestehen.

Nature Communications dankt den anonymen Gutachtern für ihren Beitrag zum Peer-Review dieser Arbeit. Peer-Reviewer-Berichte sind verfügbar.

Anmerkung des Herausgebers Springer Nature bleibt hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten neutral.

Open Access Dieser Artikel ist unter einer Creative Commons Attribution 4.0 International License lizenziert, die die Nutzung, Weitergabe, Anpassung, Verbreitung und Reproduktion in jedem Medium oder Format erlaubt, sofern Sie den/die ursprünglichen Autor(en) und die Quelle angemessen angeben. Geben Sie einen Link zur Creative Commons-Lizenz an und geben Sie an, ob Änderungen vorgenommen wurden. Die Bilder oder anderes Material Dritter in diesem Artikel sind in der Creative Commons-Lizenz des Artikels enthalten, sofern in der Quellenangabe für das Material nichts anderes angegeben ist. Wenn Material nicht in der Creative-Commons-Lizenz des Artikels enthalten ist und Ihre beabsichtigte Nutzung nicht durch gesetzliche Vorschriften zulässig ist oder über die zulässige Nutzung hinausgeht, müssen Sie die Genehmigung direkt vom Urheberrechtsinhaber einholen. Um eine Kopie dieser Lizenz anzuzeigen, besuchen Sie http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Nachdrucke und Genehmigungen

Feurtey, A., Lorrain, C., McDonald, MC et al. Ein Tausend-Genom-Panel zeichnet die weltweite Ausbreitung und Anpassung eines wichtigen Pilzpathogens für Nutzpflanzen nach. Nat Commun 14, 1059 (2023). https://doi.org/10.1038/s41467-023-36674-y

Zitat herunterladen

Eingegangen: 16. September 2022

Angenommen: 10. Februar 2023

Veröffentlicht: 24. Februar 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41467-023-36674-y

Jeder, mit dem Sie den folgenden Link teilen, kann diesen Inhalt lesen:

Leider ist für diesen Artikel derzeit kein Link zum Teilen verfügbar.

Bereitgestellt von der Content-Sharing-Initiative Springer Nature SharedIt

Durch das Absenden eines Kommentars erklären Sie sich damit einverstanden, unsere Nutzungsbedingungen und Community-Richtlinien einzuhalten. Wenn Sie etwas als missbräuchlich empfinden oder etwas nicht unseren Bedingungen oder Richtlinien entspricht, kennzeichnen Sie es bitte als unangemessen.